Fino al 2009 la United Soccer Leagues organizzava i campionati di secondo e terzo livello del Nord America, la USL First Division e la USL Second Division, ma una scissione fra i proprietari dei club portò alla nascita della NASL e a un campionato provvisorio nel 2010.^[2] Per il 2011 la federazione decise di riconoscere la NASL come campionato di seconda divisione, la USL allora decise di fondere First e Second Division per dare vita a un nuovo campionato professionistico, chiamato United Soccer Leagues Professional Division^[3] subito riconosciuto dalla federcalcio americana come il terzo livello della piramide.

La prima stagione vide ai nastri di partenza dodici club: due di First Division che l'anno prima avevano disputato la USSF Division 2 Pro League (Rochester Rhinos e Orlando City, appena trasferitisi da Austin), cinque della Second Division (Charleston Battery, Charlotte Eagles, Harrisburg City Islanders, Pittsburgh Riverhounds e Richmond Kickers), uno fermo nella stagione precedente (Wilmington Hammerheads) e quattro nuovi team (Antigua Barracuda, Dayton Dutch Lions, FC New York e Los Angeles Blues). Le partecipanti dovevano essere quindici, ma tre club provenienti da Porto Rico furono esclusi poco prima dell'inizio della stagione in assenza di adeguate garanzie economiche.^[4]

Con l'addio del FC New York le partecipanti si ridussero a undici nel 2012, con un nuovo aumento a tredici nel 2013 grazie a Phoenix e VSI Tampa Bay.

Dalla stagione 2013 la lega ha siglato un accordo con la MLS, in virtù del quale un club MLS può scegliere di affiliarsi a un club della USL Pro con cui scambiare i propri giocatori per farli giocare con costanza,^[5] oppure iscrivere direttamente la propria squadra riserve al campionato.

La prima squadra riserve ad iscriversi è stata nel 2014 il Los Angeles Galaxy II; questo arrivo, con la sparizione di Antigua Barracuda e VSI Tampa Bay, lo spostamento di Phoenix a Peoria come Arizona United e i nuovi arrivi di Oklahoma City Energy e Sacramento Republic, ha portato a quattordici le partecipanti dell'edizione 2014. Nella stessa stagione il L.A. Blues ha cambiato nome in Orange County Blues.

Nel 2015, visto anche l'arrivo di diverse squadre riserve della MLS, si è avuto un deciso aumento delle partecipanti con il raggiungimento delle ventiquattro unità, nonostante gli addii di Orlando City (ammesso in MLS), Dayton Dutch Lions e Charlotte Eagles (sostituiti dai concittadini dello Charlotte Independence). Questa crescita del numero di squadre ha spinto la lega verso uno sviluppo complessivo del torneo, con la modifica del logo, la semplificazione del nome in United Soccer League^[6] e il tentativo di recuperare il riconoscimento come secondo livello della piramide calcistica nordamericana, a discapito della NASL.^[7]

Nel 2016 è continuato l'aumento delle partecipanti, con il raggiungimento di quota ventinove grazie a sei nuove iscritte (FC Cincinnati, Orlando City B, Philadelphia Union II, Rio Grande Valley, San Antonio FC e Sporting Kansas City II)^[8] e al ritiro degli Austin Aztex.^[9]

Nel 2017 la USL ha ottenuto un importante riconoscimento dalla federazione, recuperando il proprio status di seconda divisione alla pari con la NASL;^[10] il nuovo rapporto di forza fra le due leghe ha portato al passaggio diretto di due franchigie, gli Ottawa Fury e i Tampa Bay Rowdies, da un campionato all'altro.^[11] Questi due nuovi ingressi, insieme a quello del Reno 1868 FC, hanno compensato gli addii del Football Club Montréal (la cui squadra madre, gli Impact de Montréal, ha preferito stipulare un'affiliazione con gli Ottawa Fury) e del Wilmington Hammerheads (passati al campionato dilettantistico della USL PDL), portando a un totale di 30 partecipanti. Sempre nel 2017 l'Arizona United ha cambiato nome in Phoenix Rising.

Nella stagione 2018 la USL ha acquisito altri due club della NASL, Indy Eleven e North Carolina, oltre ai nuovi club Fresno, Las Vegas Lights FC e Nashville. Considerando l'iscrizione della squadra riserve dell'Atlanta United 2 e l'uscita di Rochester Rhinos, Orlando City B e Vancouver Whitecaps FC II, il totale delle partecipanti si è attestato sulle 33 unità.

Visto il vertiginoso sviluppo della lega, la USL ha compiuto per il 2019 un'ulteriore riorganizzazione complessiva della propria struttura, con la creazione di un nuovo campionato di terzo livello.^[12] L'intera struttura non esclude la futura realizzazione di un sistema di promozioni e retrocessioni tra i campionati,^[13] che sono stati tutti rinominati: la USL è diventata USL Championship, la nuova terza divisione è la USL League One, e l'USL PDL la USL League Two, sul modello delle serie minori inglesi.^[14] A seguito dell'ingresso nella lega di Austin Bold, Birmingham Legion, El Paso Locomotive, Hartford Athletic, Loudoun United, Memphis 901 e New Mexico United, e alla contemporanea uscita di scena del Cincinnati (passato in MLS), al passaggio dei Richmond Kickers e del Toronto II in USL League One e infine al fallimento del Penn FC, il totale delle squadre partecipanti è salito a 36.

La stagione 2020 ha visto il numero delle squadre partecipanti ridursi a 35: il Fresno ha sospeso la propria attività,^[15] mentre il Nashville SC è passato in Major League Soccer; in compenso si è aggiunta una nuova franchigia californiana, il San Diego Loyal. Inoltre, a seguito del diniego della CONCACAF a partecipare a un campionato estero, l'Ottawa Fury ha cessato le attività e ha ceduto i suoi diritti di partecipazione al Miami FC.^[16] La finale della stagione non è stata disputata a causa di casi di positività alla COVID-19 da parte di alcuni giocatori dei Tampa Bay Rowdies. La stagione si è dunque conclusa senza un campione ufficiale, ma semplicemente con i Rowdies e il Phoenix Rising campioni delle rispettive conference.^[17]

Nella stagione 2021 il numero di club si è ulteriormente ridotto e si è attestato a quota 31, effetto della chiusura di Saint Louis FC, Philadelphia Union II, Portland Timbers 2 e Reno 1868, del passaggio del North Carolina in USL League One e dell'acquisizione da parte della lega degli Oakland Roots, precedentemente membri della NISA. Per l'annata successivo il numero complessivo di partecipanti si è ulteriormente ridotto fino a scendere a quota 27, per effetto dell'ingresso nella lega del Detroit City e del Monterey Bay e dei passaggi in MLS Next Pro di Real Monarchs, Sporting Kansas City II e Tacoma Defiance e in USL League One da parte del Charlotte Independence, oltre che della sospensione delle attività dell'Austin Bold e dell'Oklahoma City Energy.^[18]

Il 27 gennaio 2022 la USL ha ufficialmente assegnato una nuova franchigia a USL Pro Iowa a Des Moines, Iowa, che debutterà nel 2024. Il proprietario di maggioranza è Kyle Krause, già proprietario dei Des Moines Menace della USL League 2 dal 1998. Il 14 Luglio 2022, USL ha announciato che intende portare in USL Championship una squadra di New Orleans, Louisiana, per il 2025. Il 12 agosto 2022, a Pawtucket, Rhode Island, è iniziata la costruzione di uno stadio per una squadra di USL Championship che esordirà nel 2024, quando lo stadio sarà completo. Il 30 agosto 2022, USL ha annunciato che un gruppo di investitori vuole portare la USL Championship e la USL Super League a Jacksonville, Florida, con l'obiettivo di formare il team di USL Championship dal 2025. Il 19 ottobre 2022, USL ha assegnato una squadra a USL Milwaukee, che esordirà sempre nel 2025 in uno stadio da 8000 posti a Milwaukee, Wisconsin.

Alla squadra col maggior numero di punti conquistati durante la stagione regolare viene assegnato il trofeo di campione della regular season, noto col nome di Players' Shield^[31] (già Commissioner's Cup) nonché corrispettivo USL del Supporters' Shield della MLS.

Squadra	Titoli	Anno
Orlando City	3	2011, 2012, 2014
Louisville City	2	2024, 2025
Richmond Kickers	1	2013
Rochester Rhinos	1	2015
N.Y. Red Bulls II	1	2016
Real Monarchs	1	2017
FC Cincinnati	1	2018
Phoenix Rising	1	2019
Reno 1868	1	2020
Tampa Bay Rowdies	1	2021
San Antonio	1	2022
Pittsburgh Riverhounds	1	2023

Solo quattro squadre sono riuscite ad aggiudicarsi nella stessa stagione sia il campionato sia la stagione regolare: Orlando City, Rochester Rhinos, New York Red Bulls II e San Antonio FC.