Come ala piccola di 2,03 m dell'Università di Notre Dame, Williams è stato una menzione d'onore All-American, con una media di 22,4 punti e 8,4 rimbalzi durante la sua stagione da senior. Williams è stato scelto al primo turno del draft NBA nonostante una condizione cardiaca preesistente. È stato selezionato dai New York Knicks al primo round (24º assoluto) del draft NBA del 1994. Williams ha giocato in 9 stagioni NBA dal 1994 al 2003. Ha giocato per Knicks, San Antonio Spurs, Denver Nuggets, Orlando Magic e Philadelphia 76ers.
Nella sua carriera in NBA, Williams ha giocato 456 partite, ha segnato un totale di 2884 punti e una media di 6,3 punti a partita. L'8 aprile 1997, ha segnato 30 punti come membro degli Spurs contro i Denver Nuggets. Problemi cronici al ginocchio lo hanno costretto al ritiro nel 2003.
Nel 2005 ha vinto un campionato NBA come stagista dello staff tecnico con i San Antonio Spurs. Nel 2005, Williams è stato assunto dal nuovo allenatore Nate McMillan come assistente allenatore per i Portland Trail Blazers. Il 7 giugno 2010, a Williams è stato offerto un contratto di tre anni come head coach dei New Orleans Hornets. Alla data della sua assunzione, Williams è diventato il più giovane allenatore della NBA a 38 anni. Nella sua prima stagione con gli Hornets, la squadra ha concluso con un record di 46-36 e ha fatto i playoff.
Il 18 agosto 2012 ha accettato un'estensione del contratto di quattro anni dagli Hornets (successivamente ribattezzati Pelicans). Il 9 giugno 2013 ha accettato un ruolo di assistente allenatore con la squadra nazionale degli Stati Uniti, insieme a Jim Boeheim e Tom Thibodeau, per le Olimpiadi estive del 2016 a Rio de Janeiro, in Brasile. I New Orleans Pelicans hanno terminato la stagione 2014-15 con un record di 45-37 prima di perdere contro i Golden State Warriors nel primo turno dei play-off. Il 12 maggio 2015 è stato licenziato dopo cinque stagioni come capo allenatore dei Pelicans, compilando un record di 173-221 nella stagione regolare e andando 2–8 nei playoff. Il 29 giugno 2015 è diventato l'associate head coach dell'Oklahoma City Thunder. Il 1º giugno 2016 è stato annunciato che Williams non sarebbe tornato con i Thunder. Il 4 giugno 2018, Brett Brown ha annunciato che Williams si sarebbe unito al suo staff a Philadelphia come head assistant coach, il suo primo lavoro da allenatore in due stagioni.
Il 3 maggio 2019, i Phoenix Suns hanno annunciato di aver concordato con la Williams di essere l'head coach della squadra al termine della stagione 2018-19 dei 76ers. I Suns hanno compilato un record di 26-39 nel 2019-20, prima che la stagione fosse rinviata a causa della pandemia di Coronavirus. I Suns sono stati invitati al Coronavirus Bubble della NBA a Orlando per giocare otto partite di seeding, dove Williams ha allenato i Suns per un record di 8-0. Nonostante ciò, i Suns non sono riusciti a qualificarsi per i playoff NBA. È anche membro dell'NBA Competition Committee.
Nella stagione 2020-2021, a seguito dell'ingaggio del playmaker Chris Paul (oltre alla maturazione dei giocatori franchigia Devin Booker e Deandre Ayton), Williams guida i Suns fino al secondo posto della stagione regolare (con un record vincente di 51-21), e si classifica anche al secondo posto della graduatoria del premio di Allenatore dell'anno; perciò, andando ancora una volta contro i pronostici, si rende protagonista di un'altra stupefacente cavalcata nei playoff: qui, sconfigge i Los Angeles Lakers per 4-2 e batte i Denver Nuggets, senza subire sconfitte; successivamente, trionfa anche in Finale di Conference contro i Los Angeles Clippers -con una tripla doppia di Booker in Gara 1 (40 punti, 13 rimbalzi e 11 assist) ed una prestazione da 41 punti di Paul in gara-7.
Nel 2016 è diventato il vice president of basketball operations per i San Antonio Spurs. Il 26 giugno 2017, mentre era vicepresidente per gli Spurs, Williams è stato selezionato come vincitore del Sager Strong Award durante il primo NBA Awards Show.
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