Jeff Cunningham fa il suo esordio nella prima squadra dei Columbus Crew all’età di ventidue anni. Nonostante le difficoltà tipiche del passaggio al professionismo, riesce progressivamente a ritagliarsi un ruolo significativo all’interno della rosa. La fiducia dell’allenatore e il sostegno della tifoseria lo accompagnano durante sei stagioni consecutive, nelle quali totalizza 182 presenze e 62 reti. Tale rendimento ne fa uno degli attaccanti più rappresentativi nella storia del club.

Al termine della stagione 2005-2006, e all’età di ventotto anni, il club decide di non rinnovare il contratto, determinandone lo svincolo. Segue un periodo di inattività che si protrae fino al 3 luglio 2005, data in cui viene ufficializzato il suo trasferimento ai Colorado Rapids, con i quali indossa la maglia numero 11.

Nel corso della stagione trascorsa a Denver, Cunningham trova inizialmente spazio e rendimento, contribuendo con 12 gol in 26 presenze. Tuttavia, nonostante i numeri incoraggianti, la dirigenza del club esprime insoddisfazione rispetto al suo contributo complessivo. In assenza di offerte concrete da parte di altri club, il giocatore viene nuovamente svincolato nel dicembre dello stesso anno. Segue un nuovo periodo di inattività, che si conclude solo nel settembre del 2006.

È in questo mese che Cunningham firma per il Real Salt Lake, dove ritrova continuità e prestazioni di alto livello. La stagione 2006-2007 si chiude con 32 presenze e 19 reti, segnando una delle migliori performance della sua carriera. Il suo rendimento attira l’interesse di alcuni club europei, tra cui Palermo e Udinese, evidenziando una possibile apertura verso un’esperienza internazionale.

Nel maggio del 2007, il calciatore viene acquistato a titolo definitivo dal Toronto FC. Nel club canadese mantiene inizialmente una presenza regolare, chiudendo la sua esperienza con 32 presenze e 9 reti. Tuttavia, a partire da questa fase, il minutaggio in campo inizia a diminuire, segnando l’inizio di una progressiva perdita di centralità nel progetto tecnico della squadra. Tale situazione conduce infine al trasferimento ai Dallas, nella stagione successiva.

Nel biennio 2008-2010, Cunningham milita nei Dallas, dove, nonostante fosse stato fortemente voluto dallo staff tecnico e dirigenziale, non riesce a replicare i risultati delle stagioni precedenti. In due anni, totalizza 11 presenze e 2 reti, numeri che testimoniano un calo significativo della sua incidenza offensiva. Anche questa esperienza si conclude con la rescissione del contratto e un nuovo svincolamento.

Dopo un’interruzione dell’attività agonistica, nel 2011 Jeff Cunningham fa ritorno al Columbus Crew, la squadra con cui aveva iniziato la sua carriera. Indossa in questa seconda parentesi la maglia numero 33. Durante una partita di campionato contro i Vancouver Whitecaps, raggiunge un traguardo storico: con il suo 63° gol in maglia giallonera, diventa il miglior marcatore di tutti i tempi del Columbus Crew, superando il precedente record detenuto da Brian McBride.

Cunningham ha cominciato a giocare in nazionale giamaicana il 3 febbraio, in un'amichevole contro gli USA. Da quella partita (nel 1999) in poi non è stato più convocato e gli USA hanno incominciato a seguirlo, dato che possiede il passaporto statunitense.

Dal 2001 al 2010, Jeff gioca per la nazionale statunitense, dove realizza 14 presenze e una rete.

• MLS Golden Boot Winner: 2

2006, 2009

• MLS Best XI: 3

2002, 2006, 2009